История Яхромской иконы начинается с дороги. Отрок Косма сопровождал больного человека, и в пути они остановились на берегу реки Яхромы, недалеко от Владимира. Больной уснул, а Косма внезапно увидел яркий свет и услышал голос, звавший его к богоугодной жизни. Свет исходил от иконы Успения Пресвятой Богородицы, явившейся на дереве.

Отрок снял образ и поднёс к спутнику — тот сразу выздоровел. После этого Косма ушёл в Киево-Печерскую обитель и принял там постриг. Позже он вернулся с иконой на берег Яхромы, туда, где её обрёл, поставил храм в честь Успения Божией Матери и поместил в нём святыню. Со временем вокруг храма выросла обитель — Косьмин монастырь. Память самого преподобного Космы Яхромского совершается 18 февраля.

У иконы есть и другие имена: в части источников её называют Ахренской или Яхренской.

Дальнейшая судьба святыни сложна. В XVII веке, вероятно при царе Алексее Михайловиче, из Космина монастыря в Москву забрали «чудотворный медный литой» образ Богородицы. Сказание о нём указывает и дату явления — 14 октября 1482 года, и место: близ города Юрьева-Польского, на вязе, а сам образ описывает как медный, размером в четверть аршина. В 1685 году его вернули в обитель, но что было с ним потом, неясно.

В XVIII–XIX веках «Яхромской» в монастыре называли уже два изображения: Богородицу с Младенцем типа «Умиление» и древнюю икону Успения. И праздновали дважды — явление иконы преподобному Косме 27 октября и память Успенского образа в девятую пятницу по Пасхе. Ни одна из этих двух святынь не сохранилась.

Косвенные следы остались. Яхромская изображена на серебряном ковчеге-мощевике начала XVI века, который теперь находится в суздальском музее. А в Благовещенском соборе Московского Кремля хранится икона XIV века точно такой же иконографии, только Младенец написан справа, а не слева. Исследователи предполагают, что перед нами родовая святыня — она принадлежала либо самому преподобному Косме, либо тому исцелённому человеку из знатного рода Секериных; два столетия он пробыл в Косминой обители, а в XVII веке попал в Москву и остался в царском храме.

Стоит знать и такую подробность: часть источников говорит, что Косме явилась именно икона Успения, однако сохранившийся предположительный список явленного образа изображает Божию Матерь по типу «Умиление».