Своё имя икона получила от храма во Влахернах — константинопольского квартала, где хранилась и риза Богородицы. По преданию, образ обрели в Иерусалиме при императрице Евдокии и отправили в столицу империи, где императрица Пульхерия поставила его во Влахернском храме. Икону называют и Одигитрией, то есть Путеводительницей.

С этим образом связано главное воспоминание Влахернского храма — спасение Константинополя от осады в 626 году, когда патриарх Сергий обходил с иконой городские стены. В память об этом и других избавлениях, дарованных по молитвам Богородицы, было установлено празднование Похвалы Пресвятой Богородицы в субботу пятой седмицы Великого поста — «Суббота Акафиста». Сначала праздник совершался только во Влахернах, в IX веке вошёл в монастырские уставы, а затем стал общим для всей Православной Церкви.

Сама икона — редкий образец византийского рельефа. Основа её — плоский рельеф, вырезанный в дереве, покрытый воско-мастикой и расписанный красками; в старых документах её так и называли мастично-восковой. Грамота патриарха Паисия отмечает главную особенность: образ сделан с примесью святых мощей, то есть является ещё и мощевиком.

О том, что было с иконой после падения Константинополя в 1453 году, источник даёт две версии. По одной, образ перенесли на Афон, откуда афонские иноки и прислали его в дар царю Алексею Михайловичу. По другой, подробной, икону спрятали в самом городе — замуровали в оконной нише храма, обращённого в мечеть, — а много позже обрели вновь, и в Москву её передал настоятель Иерусалимского подворья в Константинополе. Торжественная встреча иконы в Москве состоялась осенью 1653 года. Русский двор принял святыню как покровительницу, перешедшую от византийских императоров: в праздник новолетия её ставили на аналое напротив Владимирской иконы, а в пятую субботу поста — посреди Успенского собора при чтении Акафиста. Икона сопровождала царя и в смоленских походах.

В 1812 году образ оставался в Успенском соборе и после ухода неприятеля был найден повреждённым. В 1918 году, когда собор закрыли, икону передали в Крестовоздвиженский храм, а после его разрушения святыня вернулась в Кремль и вошла в музейное собрание. Сегодня Влахернская икона находится в Успенском соборе Московского Кремля. Празднование — 20 июля.