История этой иконы начинается в глухом лесу. 26 мая 1539 года, в день Сошествия Святого Духа, на Вырышенском городище — это берег речки Вырышни в Оковецкой волости Тверской епархии, недалеко от Ржева — инок Стефан при большом стечении народа из четырёх окрестных деревень обрёл сразу две святыни. К сосне был прибит большой железный крест, а на другом дереве нашли небольшую икону старого письма: Божия Матерь с Младенцем и предстоящим святителем Николаем Чудотворцем.

При обретении, как рассказывают, воссиял необычный свет и начались исцеления. За неделю — от Духова дня до заговенья перед Петровым постом — их насчитали двадцать семь.

Инок Стефан, а следом за ним ржевский священник Григорий Онисифоров отправились в Москву с описанием случившегося. Митрополит Московский Иоасаф велел проверить свидетельства на месте, и после освидетельствования благословил построить на том месте две церкви: одну — во славу Происхождения Честных Древ Креста Господня, вторую — в честь Богоматери Одигитрии, с Никольским приделом. Из Москвы прислали священника и диакона, а вместе с ними утварь, образа, ризы, книги и колокола.

В январе 1541 года икону торжественно принесли в Москву: в столице освящали храм в её честь. После освящения икону и крест перенесли в Успенский собор, где они пробыли до 11 июля, а затем святыни вернули на место обретения. Провожали их митрополит со всем столичным духовенством, молодой царь Иоанн Васильевич и множество народа; в московской церкви оставили список чтимого образа. В память об этом торжестве и было установлено ежегодное празднование.

Потом у места обретения из земли забил источник, который в народе назвали Оковецким; в 1870 году над ним построили Преображенскую часовню. Двадцатый век обошёлся со святынями сурово: в 1930 году из опечатанного властями храма оковецкие святыни бесследно исчезли, в 1934-м, при закрытии храма в селе Оковцы, часовню разрушили, а источник засыпали камнями и строительным мусором. Часовню восстановили только в 2002 году.

Перед Оковецкой иконой молятся о болящих и о помощи в скорби. Для тверской земли это своя, родная святыня, и почитание её не прервалось даже тогда, когда сам образ был утрачен.