По церковному преданию, иконы этого типа передают прижизненный облик Христа, явленный чудом, — потому образ и называется Нерукотворным.

Предание связывает его с городом Эдессой. Тамошний царь Авгарь болел проказой и, услышав о чудесах Спасителя, послал к Нему живописца Ананию с письмом — звал Христа к себе. Господь прийти отказался, но милости не отказал: умыл лицо, попросил подать плат-убрус и отёрся им. На ткани остался Его лик. Анания принёс плат царю, и Авгарь получил исцеление. Уверовав, он обратил ко Христу и своих подданных, а сам образ по его распоряжению поместили в нишу над городскими воротами и почитали как великую святыню.

Потом один из потомков Авгаря впал в идолопоклонство и хотел образ убрать. Епископ Эдесский, вразумлённый свыше, тайно заложил нишу, закрыв святыню глиняной доской, и со временем о том, где она, забыли. Около 545 года город осадило войско персидского царя Хозроя I. Тогда архиерею Евлалию явилась Небесная Владычица и велела достать образ из городской стены. Нишу вскрыли — и, кроме убруса, нашли второй такой же лик, отпечатавшийся на прикрывавшей его глиняной доске. После общей молитвы и крестного хода с Нерукотворным Образом осада была снята.

Отсюда и три варианта письма. Лик Господа пишут либо сам по себе, без плата, либо на убрусе, либо на черепице — последние два извода так и называют: «Спас на убрусе» и «Спас на чрепии». Среди особо чтимых списков известен образ из Глинской пустыни.

Есть у этой иконы и петербургская история. В храме Преображения Господня, на аналое у правого клироса, лежит чтимый Спас Нерукотворный, перенесённый туда в 1938 году из Троицкой церкви на Стремянной улице. Написал его знаменитый московский иконописец Ушаков для царя Алексея Михайловича, а любимым образом он стал у Петра I: этот Спас был с государем и при закладке Петербурга, и в день Полтавской битвы, и при его кончине и отпевании.